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引用本文：陳育洪, 龍連生, 陳俊勇, 等. 基于膜解剖理論的腹腔鏡根治性右半結腸切除再認識[J]. 中華胃腸外科雜志, 2023, 26(7): 701-706. DOI: 10.3760/cma.j.cn441530-20230312-00079.

作者：陳育洪  龍連生  陳俊勇  謝正勇  丁洪亮  程黎陽

作者單位：解放軍南部戰(zhàn)區(qū)總醫(yī)院普通外科

1. 腹腔臟器的胚胎發(fā)育：胚胎發(fā)育第3周是各器官原基分化時期，其中，側中胚層逐步發(fā)育出壁腹膜和臟腹膜，兩者互相移行，和內胚層在中線融合構成原始腹膜腔。胚胎第5周，部分卵黃囊卷入胚體，被覆內胚層形成管道樣結構稱為原腸，由前腸、中腸和后腸構成^[2-3]。原腸基通過腸系膜與后腹膜連接，組織學中腹膜是由間皮細胞組成的單層扁平上皮，具有膜結構，包括背側系膜、腹側系膜及后腹膜，腹膜和腹膜下筋膜之間是由疏松結締組織構成的間隙。

2.腸系膜是一個獨立的器官：Coffey團隊提出，腸系膜是一個獨立器官，腹腔臟器主要沿腸系膜而非腹膜進行構建，后腹膜和腹膜下筋膜從后腹壁延續(xù)，并覆蓋腸管及系膜表面呈“Ω”狀雙層結構^[4-6]。這一定義是根據(jù)腹腔臟器胚胎發(fā)育與原腸旋轉理論命名的，腸系膜不規(guī)則褶皺通過“折疊”成上、中、下三區(qū)域。上區(qū)系膜以“囊狀”表現(xiàn)，包括小網(wǎng)膜囊和大網(wǎng)膜囊；中區(qū)系膜從十二指腸懸韌帶到橫結腸脾曲，相對比較活動；下區(qū)系膜是橫結腸脾曲至直腸“系膜”，固定于后腹膜。腸管發(fā)育速度快，胚體和背系膜發(fā)育較慢，三者在胚胎8周時出現(xiàn)不協(xié)調，為此中腸袢以SMA為軸，逆時針方向旋轉90°以適應；胚胎10周末，由于腸管與系膜發(fā)育不同步，加上腹腔容積增大，原腸再次逆時針旋轉180°，完成第二次生理性旋轉，此時小腸在SMA后方進入腹腔，腸袢通過增長、生理性旋轉，初步建立正常的解剖方位和毗鄰關系。因此，腸系膜是連續(xù)性雙螺旋結構，其特殊功能因生命中的時間點和解剖位置不同而不同。見圖1。

3.中腸和后腸的分界線在結腸脾曲：根據(jù)腸系膜折疊過程和原腸旋轉理論，筆者認為，中腸和后腸的分界線在結腸脾曲位置，見圖1。膜解剖是筋膜間隙兩側的結構（系膜與系膜床解剖），屏障著癌細胞局限于信封樣結構內的“第五轉移”，不僅僅是層面、筋膜、腸系膜，也是筋膜（和漿膜）形成的結構、事件和秩序。對腸系膜折疊和原腸旋轉理論的科學認識，有助于對人類生物學的整體理解，基于膜解剖理念手術的核心內容，右半結腸癌根治術是踐行這個理念的重要體現(xiàn)。

1.應用膜解剖理念進行標準化右半結腸癌完整結腸系膜切除（complete mesocolic excision，CME）：在實施標準化CME手術操作中，需要充分理解筋膜間隙 ^[7]。筆者通過腹腔鏡術中觀察證實間隙存在的可靠性，見圖2。小腸系膜、胃系膜與升結腸系膜兩兩相貼或三三交匯，膜-膜連接處由內側開始附著，伴隨原腸旋轉、胰十二指腸沖突，向右側結腸旁溝融合，形成天然的外科無血管間隙或平面，間隙與間隙之間存在融合筋膜，見圖2D和2F。基于上述筋膜間隙，我們可確定右半結腸癌手術邊界：上界為胃系膜橫結腸系膜間隙，下界為小腸升結腸間隙，外側界為右側結腸旁溝（臟-壁腹膜融合部），后界為升結腸后、胰十二指腸前及胰頸前間隙（Gerota筋膜），而內側界目前存在很大爭議。

2.升結腸后筋膜系統(tǒng)微觀解剖存在爭議，手術平面尚未統(tǒng)一：基于膜解剖腹腔鏡右半結腸癌保持系膜完整性已得到廣泛共識，但結腸后筋膜系統(tǒng)微觀解剖仍存在爭議，手術平面尚未統(tǒng)一^[7-9]。Culligan等^[10]通過病理研究發(fā)現(xiàn)，腸系膜和后腹膜是存在間皮細胞的膜結構，中間Told筋膜由纖維結締組織和淋巴管交錯構成，但是未描述Toldt筋膜連續(xù)狀態(tài)的病理結果。國內學者認為，胚胎第12周時，右半結腸系膜背側葉和十二指腸系膜發(fā)生融合形成原始后腹膜，覆蓋在十二指腸降部及水平部表面，腹側反折移行至腎前筋膜形成融合筋膜，術中需要切開原始后腹膜 ^[11]。日本研究者則認為，右半結腸系膜背側葉和Told筋膜相互融合形成融合筋膜，走行在十二指腸降部外側，分成Fredet筋膜和Treitz筋膜，包繞十二指腸和胰腺，Toldt融合筋膜呈漢字“互”形狀，難以解剖分離，游離平面應該在融合筋膜后方下層，在十二指腸外側及水平部切斷融合筋膜^[2,12]。2022年德國一項結腸后筋膜系統(tǒng)研究結果顯示，結腸系膜筋膜沿壁-結腸系膜間隙與壁腹膜筋膜（Toldt筋膜）融合，并沿結腸系膜-胰十二指腸間隙覆蓋胰十二指腸前筋膜（Fredet筋膜），腎前筋膜（Gerota筋膜）沿壁-腎前筋膜間隙與壁腹膜筋膜背側連接，覆蓋胰十二指腸后筋膜（Treitz筋膜）并與左側Toldt筋膜相延續(xù)^[13]。沿壁-腎前筋膜間隙進行解剖，十二指腸右側緣切開壁腹膜筋膜進入腸系膜-胰十二指腸筋膜間隙，被認為是最佳手術界面，見圖3。

3.升結腸后間隙與胰十二指腸前間隙在十二指腸外側是不連續(xù)的：筆者術中解剖觀察到，右結腸系膜背側葉、Gerota 筋膜下微血管神經(jīng)網(wǎng)絡走行及方向不同，是手術平面重要標志。Toldt間隙內存在大量纖維結締組織，升結腸后間隙與胰十二指腸前間隙在十二指腸外側是不連續(xù)的，兩者出現(xiàn)致密融合，和池畔教授觀點一致^[7,11]。筆者綜合國內外學者筋膜理論認為，雖然右半結腸后方微觀平面尚存爭議，但是可以達成共識的是，原始后腹膜實際是壁腹膜筋膜與結腸系膜筋膜的融合部，手術難以解剖分離，只有切開該筋膜，才能貫穿升結腸后間隙與胰十二指腸前間隙之間的剛性障礙；而手術界面在壁-腎前筋膜間隙進行解剖更合理，十二指腸降部及水平部旁開1 cm切開壁腹膜筋膜，既可保證結腸系膜背側面的完整性，又能降低十二指腸損傷風險。

1.CME和D₃切除術的最新定義標準：根據(jù)指南及文獻描述，CME是指結腸癌切除標本中結腸系膜的完整性，沒有指出血管結扎的程度，而中央血管結扎術強調血管結扎部位，和D₃切除術含義類似^[14-15]。D₃切除術中SMA系主淋巴結定義標準及范圍是按日本《大腸癌臨床病理處理規(guī)范》劃分的，指SMA右側緣沿結腸動脈起始部周圍分布的淋巴結，包括第203、213、223組，標準右半結腸癌需要進行內側界（D₃）淋巴結清掃^[16]。根據(jù)膜解剖及胚胎發(fā)育理論，橫結腸系膜與胃網(wǎng)膜系膜間存在天然的屏障，因此胃網(wǎng)膜右動脈淋巴結（204組）、幽門下淋巴結（206組）屬于區(qū)域外淋巴結（M1），右半結腸癌淋巴結轉移發(fā)生率1.5%~2.6% ^[17]。雖然進展期結腸癌需要進行D₃清掃及廓清已達成共識，但是清掃具體位置及手術指征把握目前仍然存在爭議，相關研究結果也截然不同。

2. SMA作為淋巴結清掃內側界標準的爭議：結腸癌淋巴結檢出數(shù)量和轉移比率是遠期生存獨立預測因子，淋巴結轉移比率比陽性淋巴結數(shù)量更具有預后相關性^[15]。Zhou等^[18]多中心回顧性納入1 278例右半結腸癌病例，以探索SMA左側作為腹腔鏡D₃清掃內側界的臨床價值。結果表明，手術時間、出血量、術后住院時間及總并發(fā)癥發(fā)生率、60個月OS和DFS差異無統(tǒng)計學意義，但SMA組乳糜漏發(fā)生率高（P<0.001），淋巴結檢出數(shù)量及淋巴結轉移比率均高（P<0.05）；亞組分析顯示，Ⅲ期患者中，動脈導向組DFS有更好的傾向（P=0.056）。筆者認為，此種手術方式在淋巴結檢出數(shù)量方面有一定臨床優(yōu)勢，但回顧性分析可能帶來選擇性的偏倚，且入路的選擇是根據(jù)外科醫(yī)生經(jīng)驗而進行的，沒有達到標準化，加上SMA左側組樣本量小、隨訪時間短，缺乏匹配分析的嚴謹性。德國多中心前瞻性研究（RESECTAT試驗）結果顯示：與以SMV表面作為淋巴結清掃內側界的非CME組相比，以SMV左側作為淋巴結清掃內側界的CME組淋巴結檢出數(shù)量及中央組淋巴結轉移率均更高；但兩組5年OS差異無統(tǒng)計學意義，經(jīng)匹配校正后，CME組Ⅲ期患者OS更高^[19]。因此，目前仍不能確定以動脈導向CME的普遍益處。中國RELARC試驗比較了右半結腸癌行CME與D₂安全及療效差異，結果顯示：兩組失血量、輸尿管及腸損傷、術后腸梗阻、吻合口漏及圍手術期病死率差異無統(tǒng)計學意義；CME組存在手術時間偏長、血管損傷發(fā)生率高等劣勢，但其在Clavien-Dindo Ⅲ~Ⅳ級并發(fā)癥發(fā)生率（1%比3%，P=0.022）、淋巴結檢出數(shù)量（26.0枚比23.0枚，P<0.001）和結腸系膜切除面積方面（116.4 cm2 比107.8 cm2，P=0.001）具有明顯優(yōu)勢 ^[20]。

基于此，筆者認為，對于Ⅱ期患者進行D₂清掃是有依據(jù)的，Ⅲ期患者進行D₃清掃可以獲益，但是如何甄別Ⅲ期患者才是難度所在，CME以動脈導向可能增加血管損傷、乳糜漏風險，對于經(jīng)驗豐富的外科醫(yī)生似乎不會增加相關并發(fā)癥，目前國內外各個醫(yī)院手術水平參差不齊、難以做到統(tǒng)一。我們期待有更高級別證據(jù)證明CME術中以動脈導向淋巴結清掃的臨床優(yōu)勢。

3.中國、日本指南尚未推薦清掃內側界標準：日本指南強調，右半結腸癌中cT2N0M0外科原則具體為術前或術中發(fā)現(xiàn)（或懷疑）淋巴結轉移，進行D₃清掃，如未觀察到淋巴結轉移，則根據(jù)腫瘤浸潤深度來判斷；cT2可以不常規(guī)D₃清掃，但有1%存在跳躍轉移，且術前腫瘤浸潤深度判斷不精準，亦可進行D₃清掃^[16]。我國指南指出，可切除右半結腸癌（T2~4N0~2M0）外科處理原則包括：（1）足夠腸管+區(qū)域兩站以上淋巴結+完整系膜；（2）銳性分離+無瘤技術；（3）懷疑區(qū)域外淋巴結轉移推薦完整切除或活檢^[21]。

筆者認為，日本指南中cT2N0進行D₂或D₃清掃存在爭議，而中國指南未對T分期中央組淋巴結清掃范圍進行分層，也沒有界定清掃條件，兩個指南強調“切除引流區(qū)域淋巴脂肪組織”，尚未推薦清掃內側界，亦缺乏高級別證據(jù)。

4. 內側界清掃需要依靠綜合評估： 2022年歐洲右半結腸癌全結膜系膜切除共識聲明，CME手術步驟包括中央血管結扎術、顯露SMV和完整腸系膜切除，關鍵解剖學標志包括回結腸動脈、腸系膜上靜脈和結腸系膜根部，常規(guī)顯露SMA沒有達成一致共識，cT3~4、N+者需要清掃結腸系膜根部，雖然SMA無須鞘內解剖，但表面淋巴脂肪組織進行徹底清掃具有必要性^[22]。美國結直腸外科協(xié)會結腸癌臨床實踐指南（2022版）中強調，不應盲目進行淋巴結廓清，需要權衡生存獲益與并發(fā)癥關系，晚期T分期（cT3~4）者淋巴結可能出現(xiàn)跳躍式轉移至中央組淋巴結，進行CME+中央血管結扎術或D₃清掃具有可行性，同時將D₃范圍確定為SMA和腸系膜上靜脈表面淋巴結組織，該指南為外科醫(yī)生進行手術提供較高級別證據(jù)^[14]。

筆者綜合國內外多個指南共識及文獻復習認為，淋巴結清掃內側界標準需要建立臨床、影像以及病理多種因素治療效果評價模式，術前采用高分辨率CT評估TNM分期；內鏡活檢病理學進行腫瘤組織類型、分級、腫瘤出芽、錯配修復蛋白表達檢測，如果CT未發(fā)現(xiàn)淋巴結腫大、病理1或2級分化、腫瘤出芽1或2級、錯配修復蛋白缺陷預后良好，推薦淋巴結清掃內側界范圍確定為SMV表面淋巴結組織，如果病理3或4級分化、腫瘤出芽3級、錯配修復蛋白完整預后較差，淋巴結轉移發(fā)生率高，推薦淋巴結清掃內側界范圍確定為SMA表面淋巴結組織。必要時術中應用吲哚菁綠和納米碳淋巴結示蹤指導精準淋巴結清掃。

        總結和展望

對腹腔臟器及腸系膜的胚胎發(fā)育解剖學的科學認識，有助于胃腸腫瘤膜解剖手術的整體理解和臨床實踐。CME相關膜解剖理念的應用，需要充分理解筋膜間隙、規(guī)范化手術操作流程及嚴格做好質控標準。目前內側界的界定仍存在一定爭議，我們需要合理權衡腫瘤學結局、并發(fā)癥和生活質量之間的關系，不斷拓展新的治療模式和理念。隨著微創(chuàng)器械的廣泛應用、靶向顯影新技術的開發(fā)，加之外科醫(yī)生鍥而不舍的探索精神，相信將會有基線資料更趨于均衡的循證醫(yī)學證據(jù)，篩查出腹腔鏡SMA導向最適用人群。

利益沖突  所有作者均聲明不存在利益沖突